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el desencadenamiento de la respuesta inmune o la invasi&#243;n tisular<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>&#46; Estudios previos han demostrado la participaci&#243;n de los proteoglicanos &#40;PGs&#41;&#44; y en concreto de sus cadenas de glicosaminoglicanos &#40;GAGs&#41;&#44; como receptores en el desarrollo de infecciones bacterianas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#46; Los GAGs m&#225;s relevantes son el hepar&#225;n sulfato &#40;HS&#41; y el condroit&#237;n sulfato &#40;CS&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46; Ambos est&#225;n compuestos por un residuo de &#225;cido glucur&#243;nico &#40;GlcA&#41; que se une en el HS a N-acetilglucosamina &#40;GlcNAc&#41; y a N-acetilgalactosamina &#40;GalNAc&#41; en el CS<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46; La s&#237;ntesis del HS y el CS comprende una serie de etapas&#44; como son la polimerizaci&#243;n de la cadena y una posterior modificaci&#243;n de la misma a trav&#233;s de una serie de reacciones enzim&#225;ticas&#44; como pueden ser la N-desacetilaci&#243;n&#47;N-sulfataci&#243;n&#44; la epimerizaci&#243;n y&#47;o diversas O-sulfataciones&#46;</p><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los GAGs est&#225;n implicados en una gran variedad de funciones biol&#243;gicas&#44; pero tambi&#233;n patol&#243;gicas&#44; incluyendo diferentes procesos infecciosos&#44; en los que se han descrito alteraciones en la expresi&#243;n de los genes implicados en su bios&#237;ntesis<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">2&#44;4</span></a>&#46; El objetivo de este trabajo es determinar si la adherencia de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp&#46; induce cambios en la expresi&#243;n de estos genes en c&#233;lulas epiteliales&#46; Esto permitir&#237;a incrementar nuestro conocimiento sobre el proceso infeccioso de estos hongos que&#44; bajo determinadas condiciones&#44; son capaces de causar diferentes enfermedades&#46;</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0030">Material y m&#233;todos</span><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El crecimiento de las l&#237;neas celulares y los cultivos f&#250;ngicos se llevaron a cabo siguiendo el procedimiento previamente descrito<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>&#46; Posteriormente&#44; a cultivos de queratinocitos y fibroblastos crecidos en placas de 6 pocillos se a&#241;adieron 400<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#956;l de la suspensi&#243;n de la levadura correspondiente a una A<span class="elsevierStyleInf">600</span> de 0&#44;5&#44; completando hasta 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml con <span class="elsevierStyleItalic">Dulbecco&#39;s Modified Eagle&#39;s minimal essential</span> &#40;DMEM&#41; &#40;Gibco&#41;&#44; y se incub&#243; durante 90<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>minutos a 37<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C al 5&#37; de CO<span class="elsevierStyleInf">2</span>&#46; Los pocillos control fueron tratados de la misma manera&#44; salvo que en el &#250;ltimo paso se a&#241;adi&#243; &#250;nicamente DMEM&#46; Tras dos lavados con PBS&#44; se a&#241;adi&#243; el medio de cultivo correspondiente a cada l&#237;nea celular<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0110"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a> y se incubaron las placas durante 16<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>horas a 37<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>&#176;C al 5&#37; de CO<span class="elsevierStyleInf">2</span>&#46; La extracci&#243;n de ARN y s&#237;ntesis de ADNc se llev&#243; a cabo usando los kits <span class="elsevierStyleItalic">RNeasy Mini Kit</span> &#40;Qiagen&#41; y <span class="elsevierStyleItalic">High Capacity cDNA Reverse Transcription</span> &#40;Applied Biosystems&#41;&#44; siguiendo las instrucciones del fabricante&#46; Las reacciones de qRT-PCR y el an&#225;lisis de los datos se llevaron a cabo seg&#250;n el m&#233;todo descrito previamente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>&#44; utilizando la gliceraldeh&#237;do 3<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>fosfato deshidrogenasa &#40;<span class="elsevierStyleItalic">G3PDH</span>&#41; como gen control para normalizar las expresiones&#46; La secuencia de los oligonucle&#243;tidos empleados se detalla en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#sec0040">tabla suplementaria 1</a>&#46;</p></span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0035">Resultados</span><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La interacci&#243;n de los queratinocitos y los fibroblastos con las levaduras indujo alteraciones en las transcripciones de distintos genes implicados en la bios&#237;ntesis del HS y del CS&#44; dependientes de la l&#237;nea celular y del microorganismo implicado&#46;</p><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En el caso de los genes responsables de la polimerizaci&#243;n de las cadenas de GAGs&#44; la adherencia de <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp&#46; a ambas l&#237;neas celulares no indujo cambios en la transcripci&#243;n de ninguno de ellos &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig&#46; 1</a>&#41;&#46; Por el contrario&#44; la adherencia de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> s&#237; indujo cambios&#44; limitados &#250;nicamente a la subexpresi&#243;n del factor de polimerizaci&#243;n del CS &#40;CHPF&#41; en los queratinocitos&#44; subexpresiones que se extendieron a todos los genes&#44; con la excepci&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">CHSY1</span> en los fibroblastos &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig&#46; 1</a>&#41;&#46; Los resultados fueron en todos los casos an&#225;logos&#44; independientemente de la morfolog&#237;a de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig&#46; 1</a>&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los genes codificantes de enzimas modificadoras de las cadenas de HS experimentaron subexpresiones espec&#237;ficas en presencia de las levaduras &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>A&#41;&#46; En los queratinocitos&#44; la forma de levadura de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> afect&#243; a todos los genes&#44; mientras que la forma micelial &#250;nicamente afect&#243; a los implicados en la 6-O-sulfataci&#243;n de GlcNAc&#59; <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp&#46; &#250;nicamente indujo la subexpresi&#243;n de la isoforma <span class="elsevierStyleItalic">HS6ST2</span> &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>A&#41;&#46; En los fibroblastos&#44; <span class="elsevierStyleItalic">C&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> indujo subexpresiones de todos los genes&#44; independientemente de su forma celular&#44; mientras que <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp&#46; afect&#243; a todos excepto al gen responsable de la epimerizaci&#243;n de GlcA <span class="elsevierStyleItalic">&#40;GLCE&#41;</span> y a la isoforma mayoritaria responsable de la 6-O-sulfataci&#243;n de GlcNAc &#40;<span class="elsevierStyleItalic">HS6ST1</span>&#41; &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>A&#41;&#46;</p><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los genes codificantes de enzimas modificadores de las cadenas de CS son los que mostraron un patr&#243;n m&#225;s complejo de modificaciones &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>B&#41;&#46; La adhesi&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> a queratinocitos indujo la subexpresi&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">CHST12</span> y de <span class="elsevierStyleItalic">CHST3</span> y la sobreexpresi&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">UST</span> independientemente de la forma celular&#46; La forma de levadura indujo adem&#225;s la subexpresi&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">CHST11</span> y C<span class="elsevierStyleItalic">HST7</span>&#44; mientras que la forma filamentosa sobreexpres&#243; los genes <span class="elsevierStyleItalic">CHST15</span> y <span class="elsevierStyleItalic">CHST7</span> &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>B&#41;&#46; Por su parte&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp&#46; indujo la subexpresi&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">CHST14</span>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">CHST13</span>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">DSE</span> y <span class="elsevierStyleItalic">UST</span>&#44; y la sobreexpresi&#243;n de los genes <span class="elsevierStyleItalic">CHST13&#44; CHST15</span> y <span class="elsevierStyleItalic">CHST7</span> &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>B&#41;&#46; Cuando se estudi&#243; la adherencia a fibroblastos&#44; ambas formas celulares de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> indujeron la subexpresi&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">CHST12</span>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">CHST14</span>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">CHST3</span> y <span class="elsevierStyleItalic">DSE</span>&#44; y la sobreexpresi&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">CHST7</span>&#59; la forma de levadura tambi&#233;n indujo la subexpresi&#243;n adicional de <span class="elsevierStyleItalic">UST</span>&#44; y la filamentada&#44; de <span class="elsevierStyleItalic">CHST11</span> &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>B&#41;&#46; Por otro lado&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp&#46; indujo la subexpresi&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">CHST12</span>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">CHST13</span>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">CHST14</span>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">CHST3</span> y <span class="elsevierStyleItalic">UST</span>&#44; y la sobreexpresi&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">CHST15</span> y <span class="elsevierStyleItalic">CHST7</span> &#40;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig&#46; 2</a>B&#41;&#46;</p></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0040">Discusi&#243;n</span><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall"><span class="elsevierStyleItalic">C&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp&#46; son microorganismos habituales de la piel y las mucosas que&#44; bajo determinadas condiciones&#44; aumentan en cantidad y pueden convertirse en verdaderos pat&#243;genos&#44; generando una gran respuesta inmune&#46; Son varias las v&#237;as por las que estas levaduras son capaces de colonizar e invadir el tejido epitelial&#59; sin embargo&#44; poco se sabe acerca de la uni&#243;n inicial de dichos hongos a la superficie epitelial&#46;</p><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En este trabajo se observaron variaciones en los niveles de expresi&#243;n de varios genes implicados en la polimerizaci&#243;n y la modificaci&#243;n de las cadenas de HS y CS tras la interacci&#243;n con <span class="elsevierStyleItalic">C&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp&#46;&#44; siendo particularmente notable a nivel de los fibroblastos en comparaci&#243;n con los queratinocitos&#46; Las modificaciones observadas a nivel de transcripci&#243;n apuntan a cambios relevantes en el patr&#243;n de sulfataci&#243;n de las cadenas&#44; lo que podr&#237;a reforzarse por la presencia de otros mecanismos post-transcripcionales adicionales o por la regulaci&#243;n de cat&#225;lisis enzim&#225;ticas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#46; Como consecuencia de todo esto&#44; la afinidad de las cadenas de GAGs por diferentes ligandos puede verse alterada&#44; afectando a diferentes procesos biol&#243;gicos y a su funci&#243;n como receptores de los diferentes microorganismos&#46; Adem&#225;s&#44; dichas modificaciones podr&#237;an afectar tambi&#233;n a la capacidad de adherencia de otros microorganismos pat&#243;genos epid&#233;rmicos&#44; como <span class="elsevierStyleItalic">Staphylococcus aureus</span>&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Streptococcus pyogenes</span> o <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> spp&#46;<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">2&#44;9</span></a>&#46;</p><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La capa d&#233;rmica&#44; menos expuesta al entorno en comparaci&#243;n con la epidermis&#44; mostrar&#237;a diferentes receptores y composici&#243;n de PGs y GAGs en la superficie celular y&#44; por lo tanto&#44; ser&#237;a esperable que la interacci&#243;n con estos microorganismos fuese distinta<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">9&#44;10</span></a>&#46; Este hecho se ha descrito en la uni&#243;n de diferentes bacterias a diferentes c&#233;lulas pulmonares<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0135"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>&#46; Esto podr&#237;a explicar el mayor n&#250;mero de alteraciones detectadas a nivel de los fibroblastos de la dermis&#44; ya que los cambios podr&#237;an ser producidos por el microorganismo con el fin de desestabilizar el tejido d&#233;rmico&#44; facilitando la invasi&#243;n&#46;</p><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las enzimas implicadas en la modificaci&#243;n de las cadenas parecen estar m&#225;s afectadas que las correspondientes a la polimerizaci&#243;n de las mismas&#46; Los genes implicados en las modificaciones de las cadenas de HS vieron reducida su expresi&#243;n en ambas capas de la piel&#44; pero en menor cantidad en los queratinocitos&#44; donde la mayor&#237;a de los cambios los produce la forma de levadura de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span>&#46; Sin embargo&#44; la transici&#243;n de levadura a hifa parece tener un mayor efecto en los fibroblastos&#44; donde las alteraciones son semejantes&#46; La morfolog&#237;a levaduriforme de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> es la responsable normalmente de las fases tempranas de la infecci&#243;n&#44; como son la adhesi&#243;n inicial y la posterior diseminaci&#243;n&#44; y la formaci&#243;n de hifas se relaciona con la invasi&#243;n a los tejidos subyacentes<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0140"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>&#44; lo cual parece que va relacionado con que la primera produzca una mayor alteraci&#243;n de los genes de bios&#237;ntesis del HS a nivel de la epidermis&#46; Adem&#225;s&#44; la subexpresi&#243;n de dichos genes podr&#237;a relacionarse con la capacidad invasiva y con la respuesta inmune&#46; La uni&#243;n de <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp<span class="elsevierStyleItalic">&#46;</span> parece inducir un mayor n&#250;mero de alteraciones en las capas profundas de la dermis&#46; El papel de <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp&#46; en las patolog&#237;as dermatol&#243;gicas contin&#250;a sin ser claro&#46; Mediante la producci&#243;n de &#225;cidos grasos libres&#44; <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp&#46; altera la integridad de la piel&#44; irrit&#225;ndola e iniciando una respuesta inflamatoria con la consecuente liberaci&#243;n de citoquinas proinflamatorias&#44; lo que se asocia con las diferentes patolog&#237;as&#44; como la dermatitis seborreica o la foliculitis<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">13-15</span></a>&#46;</p><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las alteraciones observadas en este trabajo indican que las cadenas de GAGs experimentan diferentes modificaciones en sus patrones de sulfataci&#243;n y epimerizaci&#243;n en funci&#243;n del hongo y del tipo celular en el cual inicien el proceso de adhesi&#243;n y colonizaci&#243;n&#46; Esto se ha observado en bacterias&#44; donde diferentes adhesinas muestran afinidad por diferentes tipos de GAGs e incluso por el tejido a infectar&#44; indicando la existencia de cierto tropismo<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">7&#44;9</span></a>&#46; Adem&#225;s&#44; el comportamiento diferencial de <span class="elsevierStyleItalic">C&#46;</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> en funci&#243;n de su morfolog&#237;a estar&#237;a explicado por una composici&#243;n de la pared celular diferente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0160"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a>&#46; Son necesarias m&#225;s investigaciones para profundizar acerca de las implicaciones que esto tiene sobre los procesos infecciosos que causan&#59; esto abrir&#237;a la posibilidad de obtener nuevas terapias que reduzcan la incidencia de las micosis superficiales&#44; como la elaboraci&#243;n de preparados t&#243;picos que contengan GAGs que inhiban la adherencia del hongo&#46;</p></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0045">Financiaci&#243;n</span><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El presente trabajo ha sido financiado por el premio 2019 &#171;AEDV investiga&#187; de la Fundaci&#243;n Piel Sana de la Academia Espa&#241;ola de Dermatolog&#237;a y Venereolog&#237;a &#40;AEDV&#41;&#46;</p></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0050">Conflicto de intereses</span><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran no tener ning&#250;n conflicto de intereses&#46;</p></span></span>"
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Vol. 113. Issue 7.
Pages 712-716 (July - August 2022)
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La unión de Candida albicans y Malassezia spp. a células de piel promueve cambios de expresión en los genes responsables de la síntesis de las cadenas de heparán y condroitín sulfato
Adherence of Candida albicans and Malassezia Species to Skin Cells Induces Changes in the Expression of Genes Responsible for Heparan and Chondroitin Sulfate Chain Synthesis
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H. Ordialesa,b,c, F. Vázquez-Lópezd,e, M. Pevidaa,f, B. Vázquez-Losadad, F. Vázqueza,b,g, L.M. Quirósa,b,c, C. Martína,b,c,
Corresponding author
cmartincueto@gmail.com

Autor para correspondencia.
a Instituto Universitario Fernández-Vega (IUFV), Universidad de Oviedo, Oviedo, España
b Departamento de Biología Funcional, Universidad de Oviedo, Oviedo, España
c Instituto de Investigación Sanitaria del Principado de Asturias, Oviedo, España
d Servicio de Dermatología, Hospital Universitario Central de Asturias, Oviedo, España
e Departamento de Medicina, Universidad de Oviedo, Oviedo, España
f Centro Comunitario de Sangre y Tejidos del Principado de Asturias, Oviedo, España
g Servicio de Microbiología, Hospital Universitario Central de Asturias, Oviedo, España
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Resumen

Las micosis superficiales son patologías prevalentes en dermatología, causadas frecuentemente por hongos oportunistas de los géneros Candida y Malassezia. El objetivo de este trabajo es analizar, mediante qRT-PCR, la existencia de alteraciones en la expresión génica de las enzimas biosintéticas de las cadenas de glicosaminoglicanos (GAGs) tras la adhesión de dichas levaduras a líneas celulares de piel. La interacción de C.albicans y Malassezia spp. produjo las siguientes modificaciones en genes implicados en la biosíntesis del heparán y condroitín sulfato: la subexpresión de CHPF en los queratinocitos y 4 subexpresiones (EXT1, EXT2, CHSY3 y CHPF) en los fibroblastos. Las enzimas implicadas en la modificación de las cadenas de dichos GAG se ven más alteradas en los fibroblastos, produciendo 13 subexpresiones y 2 sobreexpresiones (CHST15 y CHST7). Como consecuencia, la afinidad de las cadenas de GAGs por sus ligandos puede verse afectada, pudiendo alterar su papel como receptores de microorganismos, paso clave para el inicio de su proceso infeccioso.

Palabras clave:
Glucosaminoglucanos
Infección
qRT-PCR
Heparán sulfato
Condroitín sulfato
Abstract

Superficial fungal infections are common in dermatology and are often caused by opportunistic species in the Candida and Malassezia genera. The aim of this study was to analyze changes in the expression of genes coding for enzymes involved in the biosynthesis of glycosaminoglycans (GAGs) chains following the adherence of Candida and Malassezia yeasts to skin cell lines. Gene expression was analyzed using reverse transcriptase–quantitative polymerase chain reaction assays. Interactions between the yeasts and the skin cells induced the following changes in genes involved in the biosynthesis of heparan sulfate and chondroitin sulfate: downregulation of CHPF in keratinocytes and downregulation of EXT1, EXT2, CHSY3, and CHPF in fibroblasts. Adherence to fibroblasts had an even greater effect on GAG biosynthetic enzymes, inducing the downregulation of 13 genes and the upregulation of two (CHST15 and CHST7). Interactions between yeasts and skin cells might affect the binding affinity of GAG chains, possibly changing their ability to function as receptors for pathogens and interfering with a key stage at the start of infection.

Keywords:
Glycosaminoglycans
Infections
Reverse transcriptase polymerase chain reaction
Heparan sulfate
Chondroitin sulfates
Full Text
Introducción

Las micosis superficiales son patologías prevalentes en dermatología, y los hongos oportunistas más frecuentes en este tipo de infecciones son las levaduras de los géneros Candida y Malassezia, seguidos por otros hongos filamentosos patógenos cutáneos primarios. El desarrollo de estas afecciones cutáneas superficiales implica la participación de receptores que permiten la adherencia y la colonización de los patógenos al tejido. Estos receptores no están solo involucrados en el anclaje del hongo al epitelio, sino también en otros aspectos del proceso infeccioso, como el tropismo por los tejidos, el desencadenamiento de la respuesta inmune o la invasión tisular1. Estudios previos han demostrado la participación de los proteoglicanos (PGs), y en concreto de sus cadenas de glicosaminoglicanos (GAGs), como receptores en el desarrollo de infecciones bacterianas2. Los GAGs más relevantes son el heparán sulfato (HS) y el condroitín sulfato (CS)3. Ambos están compuestos por un residuo de ácido glucurónico (GlcA) que se une en el HS a N-acetilglucosamina (GlcNAc) y a N-acetilgalactosamina (GalNAc) en el CS3. La síntesis del HS y el CS comprende una serie de etapas, como son la polimerización de la cadena y una posterior modificación de la misma a través de una serie de reacciones enzimáticas, como pueden ser la N-desacetilación/N-sulfatación, la epimerización y/o diversas O-sulfataciones.

Los GAGs están implicados en una gran variedad de funciones biológicas, pero también patológicas, incluyendo diferentes procesos infecciosos, en los que se han descrito alteraciones en la expresión de los genes implicados en su biosíntesis2,4. El objetivo de este trabajo es determinar si la adherencia de C.albicans y Malassezia spp. induce cambios en la expresión de estos genes en células epiteliales. Esto permitiría incrementar nuestro conocimiento sobre el proceso infeccioso de estos hongos que, bajo determinadas condiciones, son capaces de causar diferentes enfermedades.

Material y métodos

El crecimiento de las líneas celulares y los cultivos fúngicos se llevaron a cabo siguiendo el procedimiento previamente descrito5. Posteriormente, a cultivos de queratinocitos y fibroblastos crecidos en placas de 6 pocillos se añadieron 400μl de la suspensión de la levadura correspondiente a una A600 de 0,5, completando hasta 2ml con Dulbecco's Modified Eagle's minimal essential (DMEM) (Gibco), y se incubó durante 90minutos a 37°C al 5% de CO2. Los pocillos control fueron tratados de la misma manera, salvo que en el último paso se añadió únicamente DMEM. Tras dos lavados con PBS, se añadió el medio de cultivo correspondiente a cada línea celular6 y se incubaron las placas durante 16horas a 37°C al 5% de CO2. La extracción de ARN y síntesis de ADNc se llevó a cabo usando los kits RNeasy Mini Kit (Qiagen) y High Capacity cDNA Reverse Transcription (Applied Biosystems), siguiendo las instrucciones del fabricante. Las reacciones de qRT-PCR y el análisis de los datos se llevaron a cabo según el método descrito previamente7, utilizando la gliceraldehído 3fosfato deshidrogenasa (G3PDH) como gen control para normalizar las expresiones. La secuencia de los oligonucleótidos empleados se detalla en la tabla suplementaria 1.

Resultados

La interacción de los queratinocitos y los fibroblastos con las levaduras indujo alteraciones en las transcripciones de distintos genes implicados en la biosíntesis del HS y del CS, dependientes de la línea celular y del microorganismo implicado.

En el caso de los genes responsables de la polimerización de las cadenas de GAGs, la adherencia de Malassezia spp. a ambas líneas celulares no indujo cambios en la transcripción de ninguno de ellos (fig. 1). Por el contrario, la adherencia de C.albicans sí indujo cambios, limitados únicamente a la subexpresión del factor de polimerización del CS (CHPF) en los queratinocitos, subexpresiones que se extendieron a todos los genes, con la excepción de CHSY1 en los fibroblastos (fig. 1). Los resultados fueron en todos los casos análogos, independientemente de la morfología de C.albicans (fig. 1).

Figura 1.

Transcripción diferencial de los genes implicados en la elongación de las cadenas de HS y CS en queratinocitos de epidermis y fibroblastos de la dermis tras la interacción con levaduras. Se representa la abundancia relativa de los transcritos de genes implicados en la polimerización de las cadenas de HS (EXT1 y EXT2) y de las cadenas de CS (CHSY1, CHSY3 y CHPF), en ausencia de levaduras (barras negras), en presencia de C.albicans (barras gris oscuro), en presencia de la forma filamentada de C.albicans (barras gris claro) y en presencia de Malassezia spp. (barras blancas).

Los resultados se expresan en escala logarítmica, y se indican las desviaciones estándar. Las diferencias significativas están representadas con * para p<0,05, ** para p<0,01 y *** para p<0,001.

(0.21MB).

Los genes codificantes de enzimas modificadoras de las cadenas de HS experimentaron subexpresiones específicas en presencia de las levaduras (fig. 2A). En los queratinocitos, la forma de levadura de C.albicans afectó a todos los genes, mientras que la forma micelial únicamente afectó a los implicados en la 6-O-sulfatación de GlcNAc; Malassezia spp. únicamente indujo la subexpresión de la isoforma HS6ST2 (fig. 2A). En los fibroblastos, C.albicans indujo subexpresiones de todos los genes, independientemente de su forma celular, mientras que Malassezia spp. afectó a todos excepto al gen responsable de la epimerización de GlcA (GLCE) y a la isoforma mayoritaria responsable de la 6-O-sulfatación de GlcNAc (HS6ST1) (fig. 2A).

Figura 2.

Transcripción diferencial de los genes implicados en la modificación de las cadenas de HS (A) y en la modificación de las cadenas de CS (B) en queratinocitos de la epidermis y fibroblastos de la dermis tras la interacción con levaduras. Se representa la abundancia relativa de los transcritos de genes implicados en la N-desacetilación/N-sulfatación de GlcNAc (NDST1-2), epimerización y 2-O-sulfatación de GlcA (GLCE, HS2ST1), y 6-O-sulftación de la GlcNAc (HS6ST1-3), en ausencia de levaduras (barras negras), en presencia de C.albicans (barras gris oscuro), en presencia de la forma filamentada de C.albicans (barras gris claro) y en presencia de Malassezia spp. (barras blancas).

Los resultados se expresan en escala logarítmica, y se indican las desviaciones estándar. Las diferencias significativas están representadas con * para p<0,05, ** para p<0,01 y *** para p<0,001.

(0.29MB).

Los genes codificantes de enzimas modificadores de las cadenas de CS son los que mostraron un patrón más complejo de modificaciones (fig. 2B). La adhesión de C.albicans a queratinocitos indujo la subexpresión de CHST12 y de CHST3 y la sobreexpresión de UST independientemente de la forma celular. La forma de levadura indujo además la subexpresión de CHST11 y CHST7, mientras que la forma filamentosa sobreexpresó los genes CHST15 y CHST7 (fig. 2B). Por su parte, Malassezia spp. indujo la subexpresión de CHST14, CHST13, DSE y UST, y la sobreexpresión de los genes CHST13, CHST15 y CHST7 (fig. 2B). Cuando se estudió la adherencia a fibroblastos, ambas formas celulares de C.albicans indujeron la subexpresión de CHST12, CHST14, CHST3 y DSE, y la sobreexpresión de CHST7; la forma de levadura también indujo la subexpresión adicional de UST, y la filamentada, de CHST11 (fig. 2B). Por otro lado, Malassezia spp. indujo la subexpresión de CHST12, CHST13, CHST14, CHST3 y UST, y la sobreexpresión de CHST15 y CHST7 (fig. 2B).

Discusión

C.albicans y Malassezia spp. son microorganismos habituales de la piel y las mucosas que, bajo determinadas condiciones, aumentan en cantidad y pueden convertirse en verdaderos patógenos, generando una gran respuesta inmune. Son varias las vías por las que estas levaduras son capaces de colonizar e invadir el tejido epitelial; sin embargo, poco se sabe acerca de la unión inicial de dichos hongos a la superficie epitelial.

En este trabajo se observaron variaciones en los niveles de expresión de varios genes implicados en la polimerización y la modificación de las cadenas de HS y CS tras la interacción con C.albicans y Malassezia spp., siendo particularmente notable a nivel de los fibroblastos en comparación con los queratinocitos. Las modificaciones observadas a nivel de transcripción apuntan a cambios relevantes en el patrón de sulfatación de las cadenas, lo que podría reforzarse por la presencia de otros mecanismos post-transcripcionales adicionales o por la regulación de catálisis enzimáticas8. Como consecuencia de todo esto, la afinidad de las cadenas de GAGs por diferentes ligandos puede verse alterada, afectando a diferentes procesos biológicos y a su función como receptores de los diferentes microorganismos. Además, dichas modificaciones podrían afectar también a la capacidad de adherencia de otros microorganismos patógenos epidérmicos, como Staphylococcus aureus, Streptococcus pyogenes o Candida spp.2,9.

La capa dérmica, menos expuesta al entorno en comparación con la epidermis, mostraría diferentes receptores y composición de PGs y GAGs en la superficie celular y, por lo tanto, sería esperable que la interacción con estos microorganismos fuese distinta9,10. Este hecho se ha descrito en la unión de diferentes bacterias a diferentes células pulmonares11. Esto podría explicar el mayor número de alteraciones detectadas a nivel de los fibroblastos de la dermis, ya que los cambios podrían ser producidos por el microorganismo con el fin de desestabilizar el tejido dérmico, facilitando la invasión.

Las enzimas implicadas en la modificación de las cadenas parecen estar más afectadas que las correspondientes a la polimerización de las mismas. Los genes implicados en las modificaciones de las cadenas de HS vieron reducida su expresión en ambas capas de la piel, pero en menor cantidad en los queratinocitos, donde la mayoría de los cambios los produce la forma de levadura de C.albicans. Sin embargo, la transición de levadura a hifa parece tener un mayor efecto en los fibroblastos, donde las alteraciones son semejantes. La morfología levaduriforme de C.albicans es la responsable normalmente de las fases tempranas de la infección, como son la adhesión inicial y la posterior diseminación, y la formación de hifas se relaciona con la invasión a los tejidos subyacentes12, lo cual parece que va relacionado con que la primera produzca una mayor alteración de los genes de biosíntesis del HS a nivel de la epidermis. Además, la subexpresión de dichos genes podría relacionarse con la capacidad invasiva y con la respuesta inmune. La unión de Malassezia spp. parece inducir un mayor número de alteraciones en las capas profundas de la dermis. El papel de Malassezia spp. en las patologías dermatológicas continúa sin ser claro. Mediante la producción de ácidos grasos libres, Malassezia spp. altera la integridad de la piel, irritándola e iniciando una respuesta inflamatoria con la consecuente liberación de citoquinas proinflamatorias, lo que se asocia con las diferentes patologías, como la dermatitis seborreica o la foliculitis13-15.

Las alteraciones observadas en este trabajo indican que las cadenas de GAGs experimentan diferentes modificaciones en sus patrones de sulfatación y epimerización en función del hongo y del tipo celular en el cual inicien el proceso de adhesión y colonización. Esto se ha observado en bacterias, donde diferentes adhesinas muestran afinidad por diferentes tipos de GAGs e incluso por el tejido a infectar, indicando la existencia de cierto tropismo7,9. Además, el comportamiento diferencial de C.albicans en función de su morfología estaría explicado por una composición de la pared celular diferente16. Son necesarias más investigaciones para profundizar acerca de las implicaciones que esto tiene sobre los procesos infecciosos que causan; esto abriría la posibilidad de obtener nuevas terapias que reduzcan la incidencia de las micosis superficiales, como la elaboración de preparados tópicos que contengan GAGs que inhiban la adherencia del hongo.

Financiación

El presente trabajo ha sido financiado por el premio 2019 «AEDV investiga» de la Fundación Piel Sana de la Academia Española de Dermatología y Venereología (AEDV).

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

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