Comunicación breve
La unión de Candida albicans y Malassezia spp. a células de piel promueve cambios de expresión en los genes responsables de la síntesis de las cadenas de heparán y condroitín sulfato
Adherence of Candida albicans and Malassezia Species to Skin Cells Induces Changes in the Expression of Genes Responsible for Heparan and Chondroitin Sulfate Chain Synthesis
H. Ordialesa,b,c, F. Vázquez-Lópezd,e, M. Pevidaa,f, B. Vázquez-Losadad, F. Vázqueza,b,g, L.M. Quirósa,b,c, C. Martína,b,c,
Corresponding author
a Instituto Universitario Fernández-Vega (IUFV), Universidad de Oviedo, Oviedo, España
b Departamento de Biología Funcional, Universidad de Oviedo, Oviedo, España
c Instituto de Investigación Sanitaria del Principado de Asturias, Oviedo, España
d Servicio de Dermatología, Hospital Universitario Central de Asturias, Oviedo, España
e Departamento de Medicina, Universidad de Oviedo, Oviedo, España
f Centro Comunitario de Sangre y Tejidos del Principado de Asturias, Oviedo, España
g Servicio de Microbiología, Hospital Universitario Central de Asturias, Oviedo, España
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Se representa la abundancia relativa de los transcritos de genes implicados en la polimerización de las cadenas de HS (<span class="elsevierStyleItalic">EXT1</span> y <span class="elsevierStyleItalic">EXT2</span>) y de las cadenas de CS (<span class="elsevierStyleItalic">CHSY1</span>, <span class="elsevierStyleItalic">CHSY3</span> y <span class="elsevierStyleItalic">CHPF</span>), en ausencia de levaduras (barras negras), en presencia de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> (barras gris oscuro), en presencia de la forma filamentada de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> (barras gris claro) y en presencia de <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp. (barras blancas).</p> <p id="spar0020" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Los resultados se expresan en escala logarítmica, y se indican las desviaciones estándar. Las diferencias significativas están representadas con * para p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0,05, ** para p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0,01 y *** para p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0,001.</p>" ] ] ] "textoCompleto" => "<span class="elsevierStyleSections"><span id="sec0005" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0025">Introducción</span><p id="par0005" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las micosis superficiales son patologías prevalentes en dermatología, y los hongos oportunistas más frecuentes en este tipo de infecciones son las levaduras de los géneros <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span>, seguidos por otros hongos filamentosos patógenos cutáneos primarios. El desarrollo de estas afecciones cutáneas superficiales implica la participación de receptores que permiten la adherencia y la colonización de los patógenos al tejido. Estos receptores no están solo involucrados en el anclaje del hongo al epitelio, sino también en otros aspectos del proceso infeccioso, como el tropismo por los tejidos, el desencadenamiento de la respuesta inmune o la invasión tisular<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0085"><span class="elsevierStyleSup">1</span></a>. Estudios previos han demostrado la participación de los proteoglicanos (PGs), y en concreto de sus cadenas de glicosaminoglicanos (GAGs), como receptores en el desarrollo de infecciones bacterianas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>. Los GAGs más relevantes son el heparán sulfato (HS) y el condroitín sulfato (CS)<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>. Ambos están compuestos por un residuo de ácido glucurónico (GlcA) que se une en el HS a N-acetilglucosamina (GlcNAc) y a N-acetilgalactosamina (GalNAc) en el CS<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0095"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>. La síntesis del HS y el CS comprende una serie de etapas, como son la polimerización de la cadena y una posterior modificación de la misma a través de una serie de reacciones enzimáticas, como pueden ser la N-desacetilación/N-sulfatación, la epimerización y/o diversas O-sulfataciones.</p><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los GAGs están implicados en una gran variedad de funciones biológicas, pero también patológicas, incluyendo diferentes procesos infecciosos, en los que se han descrito alteraciones en la expresión de los genes implicados en su biosíntesis<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">2,4</span></a>. El objetivo de este trabajo es determinar si la adherencia de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp. induce cambios en la expresión de estos genes en células epiteliales. Esto permitiría incrementar nuestro conocimiento sobre el proceso infeccioso de estos hongos que, bajo determinadas condiciones, son capaces de causar diferentes enfermedades.</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0030">Material y métodos</span><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El crecimiento de las líneas celulares y los cultivos fúngicos se llevaron a cabo siguiendo el procedimiento previamente descrito<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0105"><span class="elsevierStyleSup">5</span></a>. Posteriormente, a cultivos de queratinocitos y fibroblastos crecidos en placas de 6 pocillos se añadieron 400<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>μl de la suspensión de la levadura correspondiente a una A<span class="elsevierStyleInf">600</span> de 0,5, completando hasta 2<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>ml con <span class="elsevierStyleItalic">Dulbecco's Modified Eagle's minimal essential</span> (DMEM) (Gibco), y se incubó durante 90<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>minutos a 37<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>°C al 5% de CO<span class="elsevierStyleInf">2</span>. Los pocillos control fueron tratados de la misma manera, salvo que en el último paso se añadió únicamente DMEM. Tras dos lavados con PBS, se añadió el medio de cultivo correspondiente a cada línea celular<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0110"><span class="elsevierStyleSup">6</span></a> y se incubaron las placas durante 16<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>horas a 37<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>°C al 5% de CO<span class="elsevierStyleInf">2</span>. La extracción de ARN y síntesis de ADNc se llevó a cabo usando los kits <span class="elsevierStyleItalic">RNeasy Mini Kit</span> (Qiagen) y <span class="elsevierStyleItalic">High Capacity cDNA Reverse Transcription</span> (Applied Biosystems), siguiendo las instrucciones del fabricante. Las reacciones de qRT-PCR y el análisis de los datos se llevaron a cabo según el método descrito previamente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">7</span></a>, utilizando la gliceraldehído 3<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>fosfato deshidrogenasa (<span class="elsevierStyleItalic">G3PDH</span>) como gen control para normalizar las expresiones. La secuencia de los oligonucleótidos empleados se detalla en la <a class="elsevierStyleCrossRef" href="#sec0040">tabla suplementaria 1</a>.</p></span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0035">Resultados</span><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La interacción de los queratinocitos y los fibroblastos con las levaduras indujo alteraciones en las transcripciones de distintos genes implicados en la biosíntesis del HS y del CS, dependientes de la línea celular y del microorganismo implicado.</p><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En el caso de los genes responsables de la polimerización de las cadenas de GAGs, la adherencia de <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp. a ambas líneas celulares no indujo cambios en la transcripción de ninguno de ellos (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig. 1</a>). Por el contrario, la adherencia de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> sí indujo cambios, limitados únicamente a la subexpresión del factor de polimerización del CS (CHPF) en los queratinocitos, subexpresiones que se extendieron a todos los genes, con la excepción de <span class="elsevierStyleItalic">CHSY1</span> en los fibroblastos (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig. 1</a>). Los resultados fueron en todos los casos análogos, independientemente de la morfología de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0005">fig. 1</a>).</p><elsevierMultimedia ident="fig0005"></elsevierMultimedia><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los genes codificantes de enzimas modificadoras de las cadenas de HS experimentaron subexpresiones específicas en presencia de las levaduras (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>A). En los queratinocitos, la forma de levadura de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> afectó a todos los genes, mientras que la forma micelial únicamente afectó a los implicados en la 6-O-sulfatación de GlcNAc; <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp. únicamente indujo la subexpresión de la isoforma <span class="elsevierStyleItalic">HS6ST2</span> (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>A). En los fibroblastos, <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> indujo subexpresiones de todos los genes, independientemente de su forma celular, mientras que <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp. afectó a todos excepto al gen responsable de la epimerización de GlcA <span class="elsevierStyleItalic">(GLCE)</span> y a la isoforma mayoritaria responsable de la 6-O-sulfatación de GlcNAc (<span class="elsevierStyleItalic">HS6ST1</span>) (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>A).</p><elsevierMultimedia ident="fig0010"></elsevierMultimedia><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los genes codificantes de enzimas modificadores de las cadenas de CS son los que mostraron un patrón más complejo de modificaciones (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>B). La adhesión de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> a queratinocitos indujo la subexpresión de <span class="elsevierStyleItalic">CHST12</span> y de <span class="elsevierStyleItalic">CHST3</span> y la sobreexpresión de <span class="elsevierStyleItalic">UST</span> independientemente de la forma celular. La forma de levadura indujo además la subexpresión de <span class="elsevierStyleItalic">CHST11</span> y C<span class="elsevierStyleItalic">HST7</span>, mientras que la forma filamentosa sobreexpresó los genes <span class="elsevierStyleItalic">CHST15</span> y <span class="elsevierStyleItalic">CHST7</span> (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>B). Por su parte, <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp. indujo la subexpresión de <span class="elsevierStyleItalic">CHST14</span>, <span class="elsevierStyleItalic">CHST13</span>, <span class="elsevierStyleItalic">DSE</span> y <span class="elsevierStyleItalic">UST</span>, y la sobreexpresión de los genes <span class="elsevierStyleItalic">CHST13, CHST15</span> y <span class="elsevierStyleItalic">CHST7</span> (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>B). Cuando se estudió la adherencia a fibroblastos, ambas formas celulares de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> indujeron la subexpresión de <span class="elsevierStyleItalic">CHST12</span>, <span class="elsevierStyleItalic">CHST14</span>, <span class="elsevierStyleItalic">CHST3</span> y <span class="elsevierStyleItalic">DSE</span>, y la sobreexpresión de <span class="elsevierStyleItalic">CHST7</span>; la forma de levadura también indujo la subexpresión adicional de <span class="elsevierStyleItalic">UST</span>, y la filamentada, de <span class="elsevierStyleItalic">CHST11</span> (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>B). Por otro lado, <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp. indujo la subexpresión de <span class="elsevierStyleItalic">CHST12</span>, <span class="elsevierStyleItalic">CHST13</span>, <span class="elsevierStyleItalic">CHST14</span>, <span class="elsevierStyleItalic">CHST3</span> y <span class="elsevierStyleItalic">UST</span>, y la sobreexpresión de <span class="elsevierStyleItalic">CHST15</span> y <span class="elsevierStyleItalic">CHST7</span> (<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#fig0010">fig. 2</a>B).</p></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0040">Discusión</span><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall"><span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp. son microorganismos habituales de la piel y las mucosas que, bajo determinadas condiciones, aumentan en cantidad y pueden convertirse en verdaderos patógenos, generando una gran respuesta inmune. Son varias las vías por las que estas levaduras son capaces de colonizar e invadir el tejido epitelial; sin embargo, poco se sabe acerca de la unión inicial de dichos hongos a la superficie epitelial.</p><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En este trabajo se observaron variaciones en los niveles de expresión de varios genes implicados en la polimerización y la modificación de las cadenas de HS y CS tras la interacción con <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp., siendo particularmente notable a nivel de los fibroblastos en comparación con los queratinocitos. Las modificaciones observadas a nivel de transcripción apuntan a cambios relevantes en el patrón de sulfatación de las cadenas, lo que podría reforzarse por la presencia de otros mecanismos post-transcripcionales adicionales o por la regulación de catálisis enzimáticas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0120"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>. Como consecuencia de todo esto, la afinidad de las cadenas de GAGs por diferentes ligandos puede verse alterada, afectando a diferentes procesos biológicos y a su función como receptores de los diferentes microorganismos. Además, dichas modificaciones podrían afectar también a la capacidad de adherencia de otros microorganismos patógenos epidérmicos, como <span class="elsevierStyleItalic">Staphylococcus aureus</span>, <span class="elsevierStyleItalic">Streptococcus pyogenes</span> o <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> spp.<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0090"><span class="elsevierStyleSup">2,9</span></a>.</p><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La capa dérmica, menos expuesta al entorno en comparación con la epidermis, mostraría diferentes receptores y composición de PGs y GAGs en la superficie celular y, por lo tanto, sería esperable que la interacción con estos microorganismos fuese distinta<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0125"><span class="elsevierStyleSup">9,10</span></a>. Este hecho se ha descrito en la unión de diferentes bacterias a diferentes células pulmonares<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0135"><span class="elsevierStyleSup">11</span></a>. Esto podría explicar el mayor número de alteraciones detectadas a nivel de los fibroblastos de la dermis, ya que los cambios podrían ser producidos por el microorganismo con el fin de desestabilizar el tejido dérmico, facilitando la invasión.</p><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las enzimas implicadas en la modificación de las cadenas parecen estar más afectadas que las correspondientes a la polimerización de las mismas. Los genes implicados en las modificaciones de las cadenas de HS vieron reducida su expresión en ambas capas de la piel, pero en menor cantidad en los queratinocitos, donde la mayoría de los cambios los produce la forma de levadura de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span>. Sin embargo, la transición de levadura a hifa parece tener un mayor efecto en los fibroblastos, donde las alteraciones son semejantes. La morfología levaduriforme de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> es la responsable normalmente de las fases tempranas de la infección, como son la adhesión inicial y la posterior diseminación, y la formación de hifas se relaciona con la invasión a los tejidos subyacentes<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0140"><span class="elsevierStyleSup">12</span></a>, lo cual parece que va relacionado con que la primera produzca una mayor alteración de los genes de biosíntesis del HS a nivel de la epidermis. Además, la subexpresión de dichos genes podría relacionarse con la capacidad invasiva y con la respuesta inmune. La unión de <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp<span class="elsevierStyleItalic">.</span> parece inducir un mayor número de alteraciones en las capas profundas de la dermis. El papel de <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp. en las patologías dermatológicas continúa sin ser claro. Mediante la producción de ácidos grasos libres, <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp. altera la integridad de la piel, irritándola e iniciando una respuesta inflamatoria con la consecuente liberación de citoquinas proinflamatorias, lo que se asocia con las diferentes patologías, como la dermatitis seborreica o la foliculitis<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0145"><span class="elsevierStyleSup">13-15</span></a>.</p><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Las alteraciones observadas en este trabajo indican que las cadenas de GAGs experimentan diferentes modificaciones en sus patrones de sulfatación y epimerización en función del hongo y del tipo celular en el cual inicien el proceso de adhesión y colonización. Esto se ha observado en bacterias, donde diferentes adhesinas muestran afinidad por diferentes tipos de GAGs e incluso por el tejido a infectar, indicando la existencia de cierto tropismo<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0115"><span class="elsevierStyleSup">7,9</span></a>. Además, el comportamiento diferencial de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> en función de su morfología estaría explicado por una composición de la pared celular diferente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0160"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a>. Son necesarias más investigaciones para profundizar acerca de las implicaciones que esto tiene sobre los procesos infecciosos que causan; esto abriría la posibilidad de obtener nuevas terapias que reduzcan la incidencia de las micosis superficiales, como la elaboración de preparados tópicos que contengan GAGs que inhiban la adherencia del hongo.</p></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0045">Financiación</span><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El presente trabajo ha sido financiado por el premio 2019 «AEDV investiga» de la Fundación Piel Sana de la Academia Española de Dermatología y Venereología (AEDV).</p></span><span id="sec0030" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0050">Conflicto de intereses</span><p id="par0070" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.</p></span></span>" "textoCompletoSecciones" => array:1 [ "secciones" => array:11 [ 0 => array:3 [ "identificador" => "xres1746821" "titulo" => "Resumen" "secciones" => array:1 [ 0 => array:1 [ "identificador" => "abst0005" ] ] ] 1 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec1539017" "titulo" => "Palabras clave" ] 2 => array:3 [ "identificador" => "xres1746822" "titulo" => "Abstract" "secciones" => array:1 [ 0 => array:1 [ "identificador" => "abst0010" ] ] ] 3 => array:2 [ "identificador" => "xpalclavsec1539016" "titulo" => "Keywords" ] 4 => array:2 [ "identificador" => "sec0005" "titulo" => "Introducción" ] 5 => array:2 [ "identificador" => "sec0010" "titulo" => "Material y métodos" ] 6 => array:2 [ "identificador" => "sec0015" "titulo" => "Resultados" ] 7 => array:2 [ "identificador" => "sec0020" "titulo" => "Discusión" ] 8 => array:2 [ "identificador" => "sec0025" "titulo" => "Financiación" ] 9 => array:2 [ "identificador" => "sec0030" "titulo" => "Conflicto de intereses" ] 10 => array:1 [ "titulo" => "Bibliografía" ] ] ] "pdfFichero" => "main.pdf" "tienePdf" => true "PalabrasClave" => array:2 [ "es" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Palabras clave" "identificador" => "xpalclavsec1539017" "palabras" => array:5 [ 0 => "Glucosaminoglucanos" 1 => "Infección" 2 => "qRT-PCR" 3 => "Heparán sulfato" 4 => "Condroitín sulfato" ] ] ] "en" => array:1 [ 0 => array:4 [ "clase" => "keyword" "titulo" => "Keywords" "identificador" => "xpalclavsec1539016" "palabras" => array:5 [ 0 => "Glycosaminoglycans" 1 => "Infections" 2 => "Reverse transcriptase polymerase chain reaction" 3 => "Heparan sulfate" 4 => "Chondroitin sulfates" ] ] ] ] "tieneResumen" => true "resumen" => array:2 [ "es" => array:2 [ "titulo" => "Resumen" "resumen" => "<span id="abst0005" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><p id="spar0005" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Las micosis superficiales son patologías prevalentes en dermatología, causadas frecuentemente por hongos oportunistas de los géneros <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span>. El objetivo de este trabajo es analizar, mediante qRT-PCR, la existencia de alteraciones en la expresión génica de las enzimas biosintéticas de las cadenas de glicosaminoglicanos (GAGs) tras la adhesión de dichas levaduras a líneas celulares de piel. La interacción de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> y <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp. produjo las siguientes modificaciones en genes implicados en la biosíntesis del heparán y condroitín sulfato: la subexpresión de <span class="elsevierStyleItalic">CHPF</span> en los queratinocitos y 4 subexpresiones (<span class="elsevierStyleItalic">EXT1</span>, <span class="elsevierStyleItalic">EXT2</span>, <span class="elsevierStyleItalic">CHSY3</span> y <span class="elsevierStyleItalic">CHPF</span>) en los fibroblastos. Las enzimas implicadas en la modificación de las cadenas de dichos GAG se ven más alteradas en los fibroblastos, produciendo 13 subexpresiones y 2 sobreexpresiones (<span class="elsevierStyleItalic">CHST15</span> y <span class="elsevierStyleItalic">CHST7</span>). Como consecuencia, la afinidad de las cadenas de GAGs por sus ligandos puede verse afectada, pudiendo alterar su papel como receptores de microorganismos, paso clave para el inicio de su proceso infeccioso.</p></span>" ] "en" => array:2 [ "titulo" => "Abstract" "resumen" => "<span id="abst0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><p id="spar0010" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Superficial fungal infections are common in dermatology and are often caused by opportunistic species in the <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> and <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> genera. The aim of this study was to analyze changes in the expression of genes coding for enzymes involved in the biosynthesis of glycosaminoglycans (GAGs) chains following the adherence of <span class="elsevierStyleItalic">Candida</span> and <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> yeasts to skin cell lines. Gene expression was analyzed using reverse transcriptase–quantitative polymerase chain reaction assays. Interactions between the yeasts and the skin cells induced the following changes in genes involved in the biosynthesis of heparan sulfate and chondroitin sulfate: downregulation of <span class="elsevierStyleItalic">CHPF</span> in keratinocytes and downregulation of <span class="elsevierStyleItalic">EXT1</span>, <span class="elsevierStyleItalic">EXT2</span>, <span class="elsevierStyleItalic">CHSY3</span>, and <span class="elsevierStyleItalic">CHPF</span> in fibroblasts. Adherence to fibroblasts had an even greater effect on GAG biosynthetic enzymes, inducing the downregulation of 13 genes and the upregulation of two (<span class="elsevierStyleItalic">CHST15</span> and <span class="elsevierStyleItalic">CHST7</span>). 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Se representa la abundancia relativa de los transcritos de genes implicados en la polimerización de las cadenas de HS (<span class="elsevierStyleItalic">EXT1</span> y <span class="elsevierStyleItalic">EXT2</span>) y de las cadenas de CS (<span class="elsevierStyleItalic">CHSY1</span>, <span class="elsevierStyleItalic">CHSY3</span> y <span class="elsevierStyleItalic">CHPF</span>), en ausencia de levaduras (barras negras), en presencia de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> (barras gris oscuro), en presencia de la forma filamentada de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> (barras gris claro) y en presencia de <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp. (barras blancas).</p> <p id="spar0020" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Los resultados se expresan en escala logarítmica, y se indican las desviaciones estándar. Las diferencias significativas están representadas con * para p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0,05, ** para p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0,01 y *** para p<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><<span class="elsevierStyleHsp" style=""></span>0,001.</p>" ] ] 1 => array:7 [ "identificador" => "fig0010" "etiqueta" => "Figura 2" "tipo" => "MULTIMEDIAFIGURA" "mostrarFloat" => true "mostrarDisplay" => false "figura" => array:1 [ 0 => array:4 [ "imagen" => "gr2.jpeg" "Alto" => 1578 "Ancho" => 2917 "Tamanyo" => 305305 ] ] "descripcion" => array:1 [ "es" => "<p id="spar0025" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Transcripción diferencial de los genes implicados en la modificación de las cadenas de HS (A) y en la modificación de las cadenas de CS (B) en queratinocitos de la epidermis y fibroblastos de la dermis tras la interacción con levaduras. Se representa la abundancia relativa de los transcritos de genes implicados en la N-desacetilación/N-sulfatación de GlcNAc (<span class="elsevierStyleItalic">NDST1</span>-<span class="elsevierStyleItalic">2</span>), epimerización y 2-O-sulfatación de GlcA (<span class="elsevierStyleItalic">GLCE</span>, <span class="elsevierStyleItalic">HS2ST1</span>), y 6-O-sulftación de la GlcNAc (<span class="elsevierStyleItalic">HS6ST1-3</span>), en ausencia de levaduras (barras negras), en presencia de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> (barras gris oscuro), en presencia de la forma filamentada de <span class="elsevierStyleItalic">C.</span><span class="elsevierStyleHsp" style=""></span><span class="elsevierStyleItalic">albicans</span> (barras gris claro) y en presencia de <span class="elsevierStyleItalic">Malassezia</span> spp. (barras blancas).</p> <p id="spar0030" class="elsevierStyleSimplePara elsevierViewall">Los resultados se expresan en escala logarítmica, y se indican las desviaciones estándar. 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| 2024 October | 252 | 41 | 293 |
| 2024 September | 206 | 30 | 236 |
| 2024 August | 269 | 66 | 335 |
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| 2024 March | 226 | 57 | 283 |
| 2024 February | 206 | 42 | 248 |
| 2024 January | 212 | 38 | 250 |
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